得到美浓斋藤氏大力支持的织田信长，开始逐一扫灭尾张国内不肯臣服的势力。弘治元年（1555年）四月，他以杀害守护斯波义统的罪名，讨伐想要恢复往日权力的守护代织田信友，攻克信友本城清洲，旋即将主城迁移到此处。
然而就在此时，织田、斋藤两家的关系却突然恶化。原因在于斋藤道三之子义龙突然起兵讨伐其父，美浓国多数国人都站在义龙一边，弘治二年（1556 年）爆发了长良川合战，一代枭雄斋藤道三战败自杀。传说美浓守护土岐赖艺曾将一名侍妾赐与斋藤道三为妻，其后即生下斋藤义龙，因此义龙认为自己本是土岐赖 艺之子，而道三则是驱逐自己生身父亲的逆贼，因此这才掀起反旗。不过乱世中父子相争本是常事，原不必要在血缘关系上去找借口吧。
织田信长派兵增援斋藤道三，结果殺羽而归，并且从此和斋藤义龙结下了仇怨。蛰伏已久的织田信行终于盼到了这个大好时机，就在道三战死的当年八月，他召集以家老、那古野城主林秀贞为首的支持者们，悍然掀起了反旗。
双方军队在清洲城东、庄内川附近的稻生地方交战，织田信长所部不足千人，看似毫无胜算。然而信长在仔细分析过形势后，亲自上阵猛攻信行军主力、猛将 柴田胜家的阵列，他首先让农民动员兵冲前攻击，引诱胜家出战，随即突然将本方武士投入战场。柴田军不支败退，牵动全局，亲信行的家老林美作守当场战死，信 行退往居城末森。
稻生合战后，织田信长乘胜进军，很快就包围了末森城，逼迫兄弟信行投降。他随即原谅了柴田胜家等家臣，将他们笼络到自己麾下。次年（1557年）十一月，织田信行联合上四郡守护代织田信安，再度谋划起事，却被柴田胜家出首告发，信长忍无可忍，杀死了自己的亲兄弟。
此后，织田信长又打败了庶兄织田信广，重新稳定了尾张下四郡，然后将矛头指向上四郡的岩仓织田氏。此时织田信安已经失去权柄，担任守护代的乃是其子 伊势守信贤。永禄元年（1558年），信长率军讨伐织田信贤，双方在岩仓以西的浮野地方展开激战。最终织田信贤败北，并于次年（1559年）被迫开城投 降。
就这样，“尾张的大傻瓜”用了七年的时候，不但恢复了父亲信秀的旧有领地，进而灭亡两家守护代，基本统一了整个尾张国。他本想就此将目标转向北方， 与斋藤义龙一争长短，却没料到东方的老虎开始行动了，今川义元先是策动尾张南部多名国人领主叛乱，继而亲自统率大军上洛，浩浩荡荡杀往尾张而来。
就在这种背景下，永禄三年（1560年）五月爆发了桶狭间合战，织田信长奇袭今川义元的本阵，当场砍下了义元的首级。消息传来，今川军全面崩溃，就 连驻扎在大高城及其附近的朝比奈泰朝、松平元康的前军也匆忙趁着夜色撤出尾张国境。织田信长于后猛追，不但收复了尾张全部失地，还趁势杀入三河国，攻克了 沓挂等城。
然而，松平元康并没有和其他今川将领一般直接逃回远江和骏河，他进入松平家的世代主城——西三河冈崎城——以后就不走了，整顿松平旧臣，拉拢周边豪族，顽强地抵抗着织田军的进攻。他还写信给今川义元的继承人氏真说：“如为义元公复仇，元康愿为前锋。”
然而桶狭间合战给今川家的打击几乎是毁灭性的，今川氏真面对因为大败而引发的骏河、远江两国此起彼伏的反叛苗头，根本腾不出手来西征为父报仇。松平 元康一等等了半年，今川氏毫无出兵的迹象，而松平、织田两家，却已经恶战到谁都无以为继的地步了。元康以小敌大，固然打得很辛苦，而织田信长还要面对来自 北方斋藤氏的压力，实在不愿意陷身西三河这个泥沼中无法抽身。就在这种情况下，永禄四年（1561年）二月，双方终于停战和谈，结成了盟约。
次年（1562年）元月，织田信长邀请松平元康前往尾张，到他的主城清洲去过年。据说信长对元康的款待非常热情，并且说，他打算北进攻美浓的斋藤家：“至于东方，就拜托三河大人你了。”
此次“清洲会盟”，在战国历史上是非常罕见的一个特例，一直到织田信长去世，盟约都没有被撕毁。从此信长的东境安如泰山，他可以专心向北征伐——说来也巧，就在两家和睦的当年（1561年）五月，美浓守护代斋藤义龙突然去世了，北部大门就此对信长彻底敞开。
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